Com base no filme de 2007, Transformers: O Jogo coloca os jogadores no papel das facções Autobot ou Decepticon, numa tentativa de encontrar o AllSpark, o artefacto que deu vida à sua raça. Os Autobots pretendem protegê-lo para o bem, enquanto os Decepticons desejam o seu poder para o mal. As duas facções travaram a sua batalha no planeta Cybertron, mas numa derradeira tentativa de o proteger, os Autobots atiraram o AllSpark para o espaço onde permaneceu escondido na Terra. Quando os Decepticons descobrem o local, querem terminar a guerra na Terra.
Instalados num ambiente de caixa de areia 3D com possibilidades de interagir e destruir o ambiente, os jogadores podem escolher entre as duas equipas, cada uma com diferentes objectivos baseados em histórias. Estes são definidos em locais diferentes, com missões primárias e secundárias. O enredo para os heróicos Autobots segue o enredo e os acontecimentos do filme original. O enredo para os vilões Decepticons, contudo, permite que os robots destruam tanto o planeta como tragam de forma mais agressiva um fim aos seus inimigos. Os jogadores podem escolher personagens como Optimus Prime ou Bumblebee da lista de Autobots seleccionáveis, ou Megatron e Starscream dos Decepticons.
Mostrados de uma perspectiva de terceira pessoa, os robôs podem alternar entre um robô e uma forma de veículo/aérea, saltar, bloquear, mergulhar no subsolo, rolar, esquivar-se, usar várias armas, e escalar edifícios. Acções especiais podem ser desbloqueadas através do aparelho de localização de capacidades. Ao executar escorregas longos ou saltos, os símbolos no rastreador acender-se-ão e fornecerão extras.
Ao longo do percurso, podem ser encontrados vários objectos de colecção, desde imagens promocionais e obras de arte, até versões jogáveis dos personagens originais da “Geração 1”. A jogabilidade geral é idêntica entre as diferentes plataformas, mas certas características estão ligadas a versões específicas.
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