A queda de Cybertron ocorre após os acontecimentos do seu antecessor, em que os Autobots e os Decepticons ainda estão em guerra uns com os outros. Depois de derrotar o Trypticon, os Autobots abrandaram os ataques de Megatron e dos seus lacaios de Decepticons, mas agora têm um novo problema.
Cybertron está a morrer e os Autobots, liderados por Optimus Prime, não conseguem salvá-lo e têm de fazer o que podem para sobreviver, deixando a sua casa e encontrando um novo mundo para viver. Em segredo, construíram uma enorme nave chamada A Arca e estão agora a prepará-la para o voo. Desconhecido para Optimus é que os Decepticons estão cientes dos seus planos e estão a planear a sua própria fuga e tentarão detê-los sempre que tiverem oportunidade, pois ambas as facções lutam para sobreviver.
O jogo, tal como War for Cybertron, é um jogo de tiro em terceira pessoa onde o jogador pode usar o seu Transformer para atravessar o nível e usar a sua capacidade de se transformar em veículos para avançar através do palco quando achar conveniente. Ao longo do jogo, o jogador pode utilizar Energon que recolhe dos inimigos caídos e pode utilizá-los em quiosques geridos pela Teletran 1 e comprar armas e atualizações. O sistema de saúde apresenta agora algo semelhante ao Halo com escudos regeneradores e cada Transformador que o jogador utiliza tem capacidades especiais, tais como a capacidade de ser invisível (ou seja, Jazz), o jogador pode usar para ajudar a avançar no nível.
Ao contrário da Guerra por Cybertron, onde o jogador pode escolher que lado jogar, a Queda de Cybertron tem uma única campanha com capítulos que contam a história através dos Autobots ou Decepticons e, por vezes, intersectam os seus encontros. Algumas das personagens que o jogador pode controlar incluem Optimus Prime, Megatron, Starscream e até Grimlock para citar algumas. Existe também o modo Deathmatch padrão e Deathmatch de equipa, juntamente com Conquista e Captura da Bandeira com personagens baseadas em classes que o jogador pode personalizar ganhando pontos de experiência. Há também um “modo Horde” chamado Escalation onde até quatro jogadores enfrentam ondas de inimigos cada vez mais difíceis.
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