Mário é convidado para o castelo da Peach, mas quando chega, a Peach não está em lado nenhum para ser vista. Ele logo aprende com Toad que Bowser a raptou mais uma vez. O Rei Koopa também pôs um feitiço no seu castelo, aprisionando os seus súbditos. Assim, cabe a Mário quebrar o feitiço e resgatar a Peach.
Super Mario 64 é o primeiro jogo de Mario feito inteiramente com gráficos 3D. A jogabilidade principal é semelhante a parcelas anteriores de plataforma, concentrando-se em saltar, evitar obstáculos, e derrotar inimigos. Os níveis podem ser explorados sem limites de tempo. As estrelas devem ser recolhidas a fim de desbloquear novas áreas, acabando por ter acesso a várias partes do castelo de Bowser. Derrotar Bowser em cada andar adquire chaves necessárias para abrir grandes portas e entrar noutros andares, que contêm mais áreas.
Mario tem mais movimentos à sua disposição nesta prestação. Além de correr e saltar, ele pode agora andar, agachar-se, rastejar, escalar e esmurrar inimigos. Saltos duplos e triplos, saltos longos, saltos de parede, e backflips também podem ser executados. Nadar debaixo de água agora esgota o nível de oxigénio de Mário. Os itens devem ser apanhados e transportados em alguns casos, a fim de resolver puzzles.
Os Power-ups incluem o Boné de Asa, que permite a Mario voar; o Boné de Metal, que o protege de danos (incluindo riscos ambientais, tais como gás venenoso); e o Boné Vanish, que torna Mario etéreo, permitindo-lhe caminhar através de certos obstáculos (tais como a rede de arame). Mario também pode entrar em canhões e ser abatido a partir deles; combinando isto com a capacidade de voar garante o acesso a áreas altas.
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