Durante uma luta contra o supervilão Mysterio, o Homem-Aranha estilhaça um artefacto muito poderoso conhecido como a Tábua da Ordem e do Caos, criando uma fenda entre os universos Maravilhosos. Madame Web chega então ao Homem-Aranha e explica que fez contacto com três outros Homem-Aranha de três dimensões diferentes para lhes dizer que devem trabalhar em conjunto para recuperar as peças da Tábua, a fim de restabelecer o equilíbrio dos mundos. As quatro versões do Homem-Aranha são as seguintes:
- Amazing Spider-Man: O Homem-Aranha mais reconhecível devido ao seu famoso fato de aranha vermelho e preto. Utiliza os seus poderes de teias para derrubar inimigos. Descansa no Universo Incrível.
- Homem-Aranha Noir: Este Homem-Aranha esconde-se nas sombras de uma cidade de Nova Iorque de cor preta e branca dos anos 30. As suas capacidades residem no domínio da utilização de tácticas furtivas e da utilização das sombras em seu proveito. Reside no Universo Noir.
- Homem-Aranha 2099: Este Homem-Aranha do futuro teve o seu ADN misturado com um Homem-Aranha, numa tentativa de o matar. Isto deu-lhe um monte de poderes futuristas num mundo governado por corporações corruptas. Reside no universo de 2099.
- Último Homem-Aranha: Vestido com o perigoso fato simbiótico roxo, este Homem-Aranha é o mais novo do grupo. O fato confere-lhe grande poder no combate ao mal. Descansa no Universo Supremo.
Cada Homem-Aranha usa as suas próprias capacidades únicas para salvar o seu universo do perigo. Novas habilidades e power-ups podem ser desbloqueados completando os desafios combinados encontrados na Teia das Sombras. A luta é feita através de acções tais como dar murros e pontapés aos oponentes. Os inimigos podem ser cegados por um webshot e espancados por ataques especiais. Cada universo contém quatro supervilões do Universo Maravilhoso a combater, todos levando a uma batalha final contra Mysterio. Estes vilões incluem personagens como Sandman, Green Goblin, e Hammerhead.
Há também opções para ver biografias de personagens, arte conceptual e cutscenes que observou no jogo. Três fatos alternativos estão disponíveis para compra para cada Homem-Aranha.
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