Está centrado em torno de Miles Morales, um super-herói de banda desenhada fictício que se torna o Homem-Aranha como um adolescente negro de ascendência porto-riquenha do lado da sua mãe, após a morte de Peter Parker. O jogo trata-o de forma diferente em relação ao enredo original dos livros de banda desenhada, continuando a narrativa do primeiro jogo (e especialmente o DLC A Cidade que Nunca Dorme) onde Miles Morales é mordido por uma aranha geneticamente melhorada e ganhou poderes semelhantes aos de Peter Parker. Miles treina sob Parker e continua a integrar-se no papel de Homem-Aranha. No jogo, Parker não morre, mas parte para se juntar à sua namorada Mary Jane Watson para cobrir uma guerra civil, deixando Miles como o único webslinger em Nova Iorque. A história centra-se na campanha da sua mãe Rio Morales, e na defesa do seu bairro natal no Harlem e em Nova Iorque contra um exército criminoso de alta tecnologia chamado Underground and Roxxon Energy Corporation que se encontram numa guerra de gangues.
O jogo baseia-se no mesmo tipo de jogabilidade que o jogo original, oferecendo um grande mundo aberto que pode ser explorado a um ritmo rápido, correndo em edifícios e balançando com tiros na web. A maior parte do mapa Manhatten é ainda idêntico ao do jogo original, uma vez que o jogo é mais um seguimento contido mais pequeno do que uma sequência completa. Contudo, tem agora um tema diferente, uma vez que é definido por volta da época natalícia. Vários tipos de missões e missões são oferecidos com uma mistura de lutas contra grupos de personagens ou com base numa abordagem mais furtiva. Muitos são fornecidos através de uma aplicação que o cidadão utiliza para o contactar. A furtividade recebe mais atenção neste título, uma vez que Miles tem a capacidade de se tornar invisível durante um curto período de tempo. Outras novas capacidades incluem a bioeletricidade onde a electricidade é absorvida para ser usada como arma, por exemplo, lançando um Soco de Veneno, mas também como meio de resolver puzzles baseados no ambiente.
Como no primeiro jogo, há muitos objectos coleccionáveis (muitas vezes fornecendo bónus e actualizações de gadgets) e missões secundárias para ganhar fichas de actividade e pontos de experiência. Gradualmente, é libertada mais energia para os novos fatos de Miles ou para a sua viseira. Alguns itens também contribuem para a história, por exemplo, através de cápsulas de tempo que mostram porções de Miles no início da vida e coleccionáveis focados em áudio que fornecem informações sobre a sua família.
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