O terceiro jogo da série Quake é um desvio dos jogos anteriores, concentrando-se exclusivamente em lutas de arena multi-jogadores sem parte de um único jogador – competindo directamente com os Epic Games que fizeram o mesmo com o Torneio Unreal contemporâneo.
A parte offline leva o jogador através de uma série de desafios individuais e por equipa contra adversários controlados por IA, classificando-se lentamente para cima em dificuldade, como a personagem escolhida pelo jogador. Em comparação com os títulos anteriores, as cores e o design geral do jogo são muito mais brilhantes e sacode as tonalidades dominantes de castanho e cinzento pelos quais os títulos anteriores da série eram conhecidos. O arsenal do jogador consiste em armas novas e familiares, mas redesenhadas, incluindo uma manopla (ataques corpo a corpo) e uma metralhadora como as armas de desovar, uma espingarda, uma pistola de plasma, uma pistola de raios, um lança-foguetes, uma pistola de carris e uma BFG. Cada arma tem vantagens específicas, que vão desde a quantidade de danos até aos tempos de recarga e a capacidade de atingir os oponentes de varrimento.
As diferentes arenas estão também cheias de bolhas de saúde, conjuntos completos de armaduras e fragmentos de armadura, o conhecido Quad Damage power-up, munições, e especiais como Mega Saúde, Haste, Invisibilidade, um poderoso Battlesuit, e muito mais. Tal como com os outros jogos de Quake, é conhecido pela sua liberdade de movimento. Jogadores avançados que utilizam técnicas como o salto de foguetes, strafing e o salto em círculo para se deslocarem rapidamente nas áreas. O jogo oferece mais velocidade do que o Quake 2, mas não é tão rápido como o Quake original. Nem tudo foi mantido – o salto duplo dos títulos anteriores foi removido, por exemplo, mas substituído por novos truques.
A parte de jogador único serve apenas como diversão para as opções multijogador online, com modos como duelo, jogo de equipa mortal (TDM), captura da bandeira (CTF) e muito mais. Tal como no Quake II, a versão baunilha do jogo acabou por ser fortemente afinada pela comunidade de jogadores com novíssimas características de torneio (incluindo votação, árbitros, banimento, actualizações de netcode), uma vez que foi utilizada em torneios profissionais Pro Gaming durante quase dez anos.
A única diferença entre o Quake III: Arena e a Edição Elite limitada é a embalagem da caixa de lata.
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