Esta entrada na série Pokémon Mystery Dungeon mais uma vez coloca o jogador no papel de um humano que se transformou em um Pokémon e perdeu a memória. Desta vez, o personagem do jogador acaba em Serene Village, onde é matriculado na escola local e conhece um colega de classe encrenqueiro que se torna seu amigo íntimo. Os dois finalmente saem de casa para se juntar à Expedition Society em Lively Town, onde começam a ouvir rumores de uma força malévola transformando Pokémon em pedra. A partir daí, as crianças iniciam uma aventura que não apenas decidirá o destino do mundo, mas também revelará a verdade sobre seu misterioso passado.
Novos recursos neste jogo incluem pedras chamadas emeras, que podem ser colocadas em um looplet para fornecer efeitos benéficos, como buffs e Mega Evolution. O sistema de quadro de avisos da série para realizar missões é substituído pelo Connection Orb, que abre continuamente novos empregos à medida que mais Pokémon se tornam amigos. Isso também serve como a mecânica de recrutamento para o jogo e permite ao jogador adicionar personagens principais de jogos Pokémon Mystery Dungeon anteriores ao seu time. Certos locais de jogos anteriores também podem ser visitados.
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