Há muito tempo, uma raça de criaturas parecidas com aves (chamadas os Chozo) tornou-se extremamente avançada tecnologicamente, mas devido à crescente violência no universo, começaram a esconder-se e a viver vidas mais simples. O planeta Tallon IV era o local de uma das suas colónias. Anos mais tarde, um meteoro caiu sobre Tallon IV libertando o estranho elemento Phazon no planeta. Phazon envenenou qualquer coisa com que tenha entrado em contacto, fazendo com que a vida vegetal e animal morresse ou mudasse para uma forma hedionda.
O Chozo tentou controlar o poder de Phazon, mas falhou. Antes de abandonar o planeta, foram capazes de cobrir a cratera de impacto com um templo e selar Phazon no núcleo dos planetas. Agora os piratas do espaço descobriram Tallon IV, avançando para estudar Phazon e aproveitando o seu poder. Começaram também a reconstruir a sua fortaleza no planeta Zebes e a reanimar a Mãe Cérebro, Ridley e Kraid, todos eles destruídos por Samus Aran. Contudo, Samus seguiu os piratas espaciais até Tallon IV e deve agora entrar no planeta para os destruir de uma vez por todas, antes que tenham a oportunidade de reconstruir as suas forças destrutivas…
Metroid Prime é uma mudança da série de plataformas, entrando pela primeira vez no género de atiradores em primeira pessoa. Os jogadores estão agora atrás do visor de Samus Aran e devem usar todos os seus recursos para investigar a infestação pirata de Tallon IV. Os jogadores podem utilizar o raio de Samus, com capacidades de mísseis e de carga. Ao longo do percurso, devem recuperar as capacidades perdidas do caçador de recompensas, como a bola morfo e o feixe de garra, que lhes permitem alcançar áreas inexploradas de Tallon IV. Os jogadores devem reconstituir a história do Chozo caído para perceber o que aconteceu ao planeta envenenado, e evitar que os piratas utilizem o Phazon para causar estragos em todos os planetas.
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