O bobo da corte Dhoulmagus do reino de Trodain roubou um poderoso ceptro mágico selado sob o castelo real. Usando o poder do ceptro, Dhoulmagus destruiu o castelo, colocou uma maldição sobre o reino e o seu povo, e transformou o rei Trode num troll e a princesa num cavalo. Um único guarda sobrevivente do castelo viaja com o rei, a princesa, um bandido reformado chamado Yangus e alguns outros companheiros em busca do malvado bobo e de uma forma de quebrar a maldição.
Dragon Quest VIII: Journey of the Cursed King é um jogo de role-playing tradicional ao estilo japonês com encontros aleatórios com inimigos, mecânica de combate simples baseada em turnos, e gestão de um partido composto por quatro personagens, cada um pertencente a uma classe claramente definida. Ao contrário dos seus predecessores na série e da maioria dos RPGs japoneses em geral, o jogo apresenta um mundo contínuo com paisagens bastante vastas e cidades e masmorras integradas, em oposição a viagens e locais representados por ícones. O jogo apresenta uma rotação completa da câmara e uma vista em primeira pessoa opcional. Tal como nos jogos anteriores Dragon Quest, muitos objectos podem ser interagidos; por exemplo, os barris podem ser levantados fisicamente, transportados e partidos, para revelar objectos escondidos no seu interior.
Para além dos pontos de experiência, o jogador recebe pontos de habilidade de batalhas, que podem ser atribuídos manualmente numa categoria de habilidade à escolha do jogador. Estas categorias incluem três tipos diferentes de armas, socos, e uma disciplina única para cada personagem. Depois de uma quantidade necessária de pontos de habilidade ter sido investida numa categoria particular, o personagem correspondente aprende uma nova habilidade ou torna-se mais proficiente com a arma escolhida. O sistema de Pote de Alquimia permite aos jogadores reunir receitas e misturar itens para criar novos.
A versão internacional do jogo apresenta várias actualizações à versão original japonesa, incluindo actuação de voz, menu gráfico, bandas sonoras sinfónicas, e efeitos de flashier.
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