Castlevania III: A Maldição de Drácula é um jogo de plataforma de rolagem lateral. A jogabilidade é quase idêntica à do primeiro jogo Castlevania. O jogador assume o papel de Trevor Belmont que é capaz de mover-se para a esquerda e para a direita, saltar, atacar com o seu chicote em frente e usar uma arma especial. Estas armas especiais consomem corações, que podem ser encontrados derrotando monstros ou destruindo velas. Os power-ups incluem: uma adaga de arremesso, um machado de arremesso, um cronómetro que pára no tempo, um bumerangue em forma de cruz e um frasco de água benta. Além disso, há um tiro duplo (II) e um tiro triplo (III) power-up que aumenta o número de armas especiais que podem ser utilizadas de uma só vez. Trevor é derrotado se o seu medidor de vida se esgotar, e pode encontrar um power-up de peru assado para o reabastecer. Trevor avança em cada nível derrotando monstros e eventualmente encontrando uma criatura chefe. Em diferentes pontos do jogo, o jogador poderá escolher entre diferentes caminhos, que determinarão quais os níveis a serem jogados.
No final de certos níveis, o jogador poderá encontrar um companheiro que poderá ser recrutado. Apenas um companheiro pode acompanhar Trevor em qualquer altura; aceitar um novo companheiro significa rejeitar o companheiro existente. Uma vez recrutado, Trevor pode mudar entre a sua própria forma e a do companheiro. Cada companheiro tem um medidor de vida independente e tem capacidades únicas, tais como magia poderosa, a capacidade de escalar paredes ou voar. Estas capacidades podem também afectar os tipos de power-ups que aparecem nas velas e a função exacta das armas especiais.
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