Libertado pelos trabalhadores da Mina Dauna, Ryu da Ninhada aprende a compreender o seu poder, e a compreender a história da sua espécie extinta. Utilizando o poder único de Ryu e as capacidades daqueles que o assistem, os jogadores vão descobrir a história da Ninhada, aprender mais sobre as personagens, e a própria razão pela qual a Ninhada foi exterminada.
Os jogadores controlam Ryu e os seus aliados na sua jornada, cada um dos amigos de Ryu tem capacidades que só eles podem utilizar, e terão de trabalhar em conjunto para abrir caminho através dos obstáculos e inimigos que encontram; a criatividade é a chave para o seu sucesso neste jogo!
Ryu é eventualmente capaz de utilizar o seu poder da Ninhada, permitindo-lhe ascender em várias formas semelhantes a dragões. Isto é feito utilizando um sistema de emenda de genes que dita o tipo de forma que Ryu irá assumir.
O Sopro de Fogo III também inclui um Sistema Mestre, que permite a Ryu e aos seus aliados aprender com várias pessoas para aumentar as suas capacidades de forma diferente à medida que ganham experiência; estes treinadores podem também ensinar capacidades àqueles que treinam arduamente sob elas.
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