Daxter estrelou sozinho, pela primeira vez, nesta plataforma de acção que revela como se tornou um herói e libertou Jak II no início de Jak II. Finalmente capaz de explorar os limites seguros da Cidade de Haven, Daxter assume inadvertidamente um trabalho como exterminador de pragas, uma tarefa em que o Velho Sábio intuitivamente sabia que era proficiente desde o primeiro Jak e Daxter. Armado com um mata-moscas e, pouco tempo depois, um recipiente de spray que lhe permite não só atordoar os insectos mas também pairar no ar, Daxter desvenda ao jogador a introdução da invasão que ocorreu em Jak II na Cidade de Haven. A invasão é liderada pelas cabeças de metal que estão a usar variações semelhantes a insectos chamados Metal Bugs para permear a cidade. As actualizações posteriores incluem um acessório lança-chamas, bem como uma arma detonadora.
O caminho de Daxter para libertar Jak envolve uma série de plataformas e desafios de combate através de uma grande variedade de ambientes que vão desde um sistema de trânsito de alta velocidade a uma fábrica de conservas de peixe, e até à fortaleza da Guarda Krimson, onde Daxter tem de passar furtivamente pelos guardas para eventualmente salvar Jak.
Daxter apresenta uma variedade de níveis de veículos, minijogos típicos da série Jak, bem como uma série de sequências de níveis de sonho que levam Daxter a um reino onde ele é o herói. Os minijogos de sonho falsificam momentos cinematográficos de The Matrix, Indiana Jones, Braveheart e Lord of the Rings. O modo multijogador Wi-fi de combate de insectos está incluído, onde os jogadores podem usar os seus insectos recolhidos treinados para lutarem uns contra os outros.
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