É centrado em Miles Morales, um super-herói fictício de quadrinhos que se torna o Homem-Aranha como um adolescente negro de ascendência porto-riquenha por parte de mãe, após a morte de Peter Parker. O jogo lida com isso de forma diferente em comparação com o enredo original dos quadrinhos, continuando a narrativa do primeiro jogo (e especialmente o DLC The City That Never Sleep), onde Miles Morales é mordido por uma aranha geneticamente aprimorada e ganhou poderes semelhantes aos de Peter Parker’s. Miles treina com Parker e ainda está se integrando no papel de um Homem-Aranha. No jogo Parker não morre, mas parte para se juntar a sua namorada Mary Jane Watson para cobrir uma guerra civil, deixando Miles como o único webslinger em Nova York. A história se concentra na campanha de sua mãe, Rio Morales, e na defesa de seu bairro natal no Harlem e na cidade de Nova York contra um exército criminoso de alta tecnologia chamado Underground e Roxxon Energy Corporation, que estão em uma guerra de gangues.
O jogo baseia-se no mesmo tipo de jogabilidade do jogo original, oferecendo um grande mundo aberto que pode ser explorado em um ritmo rápido correndo em edifícios e balançando com tiros da web. A maior parte do mapa de Manhatten ainda é idêntico ao do jogo original, já que o jogo é mais uma sequência contida menor do que uma sequência completa. Agora tem um tema diferente, pois é definido na época do Natal. Vários tipos de missões e missões são oferecidos com uma mistura de lutas contra grupos de personagens ou contando com uma abordagem mais baseada em furtividade. Muitos são fornecidos por meio de um aplicativo que o cidadão usa para contatá-lo. Stealth recebe mais atenção neste título, já que Miles tem a habilidade de se tornar invisível por um curto período de tempo. Outras novas habilidades incluem bioeletricidade, onde a eletricidade é absorvida para ser usada como uma arma, por exemplo, lançar um Venom Punch, mas também como um meio de resolver quebra-cabeças baseados no ambiente.
Como no primeiro jogo, há muitos itens colecionáveis (geralmente fornecendo bônus e atualizações de gadgets) e missões paralelas para ganhar fichas de atividade e pontos de experiência. Gradualmente, mais energia é desbloqueada para os novos trajes de Miles ou para seu visor. Alguns itens também contribuem para a história, por exemplo, por meio de cápsulas do tempo que mostram partes da infância de Miles e colecionáveis focados em áudio que fornecem informações sobre sua família.
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